Il museo ha sede nella trecentesca chiesa di Santa Croce in piazza S. Francesco. Opera di punta è la pala della “Deposizione” sull’altare maggiore, dipinta da Luca Signorelli nel 1516 su commissione della confraternita di Santa Croce. E’ l’unica fra i tanti lavori su tavola del maestro cortonese a trovarsi ancora nel suo sito originale. La stessa caratteristica, alquanto insolita per un museo, si verifica anche per i dipinti posti sugli altari laterali.
Di grande importanza nel museo sono altre opere provenienti dalla vicina chiesa di San Francesco, tra cui una tela di Niccolò Circignani detto il Pomarancio, raffigurante la “Madonna con il Bambino in gloria”. Il museo presenta anche un’interessante sezione archeologica: materiali ceramici dall’età protostorica al periodo ellenistico e romano, monete databili al IV-V secolo d.C. provenienti da un insediamento sul Monte Acuto e una stipe votiva con bronzetti di tipo italico del genere schematico a figura umana e animale, (VI-V secolo a.C.).
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